מוזיאון העיר מבקש לספר את סיפורה של תל אביב-יפו ושל האנשים שלקחו ולוקחים חלק בהתהוותה. המוזיאון מציג למבקרים את רוח העיר ואת הערכים המרכזיים שהובילו ומובילים אותה לאורך השנים.
בתערוכה מוצגים האירועים המרכזיים שהתרחשו בתולדותיה של העיר תל- אביב–יפו, ומבטא את הערכים, המגוון, המורכבות והמתחים המאפיינים את העיר בעבר ובהווה. התערוכה ממוקמת בקומת הכניסה (הקומה הראשונה) ובקומה שמעליה.
תל אביב היא העיר העברית הראשונה וכבר מלאו לה 114 שנים. יפו היא אחת מערי הנמל העתיקות בעולם ועל פי הממצא הארכיאולוגי קיימים שרידים ליישוב במקום כבר לפני 10,000 שנים.
תל אביב החלה כשכונה קטנה בשוליה הצפוניים של העיר יפו ולימים הלכה וגדלה והפכה לעיר בזכות עצמה. עם קום המדינה, הסתפחה יפו לתל אביב ושתי הערים אוחדו והפכו לאחת.
התערוכה מציגה את סיפורה של יפו מראשית המאה ה-19 ומתייחסת לאמצע המאה ה-19, עת החל המרחב הגיאוגרפי של יפו להשתנות עם תהליך היציאה מהחומות, כאל נקודת זמן משמעותית להבנת המרחב העירוני המשותף שהחל להתקיים. סיפורה של תל אביב מסופר ממועד הקמתה.
התערוכה מציגה את ההתרחשויות שהתקיימו בתוך השטח המוניציפאלי של העיר תל אביב – יפו.
לשכת דיזנגוף – חדר שעבר שימור ומציג את חדרו של ראש העיר הראשון של תל אביב ואת השאלות והדילמות הנמצאות על שולחן ראשי העיר בעבר והיום.